La Universidad Pontificia de Salamanca está ubicada en el antiguo Real Colegio del Espíritu Santo de la Compañía de Jesús, que comenzó a levantarse el 12 de noviembre de 1617, bajo el patrocinio de Margarita de Austria (esposa de Felipe III), como acto de desagravio por la prisión que infringió la Inquisición a Ignacio de Loyola en la torre mocha de la catedral de Salamanca. La construcción se realizó según las trazas del arquitecto Juan Gómez de Mora, continuando en las obras, después de veintisiete años, Pedro Matos. Actualmente, la Universidad Pontificia de Salamanca es uno de los mayores obras de la arquitectura barroca.
Tras la Pragmática Sanción (1767) de Carlos III, que supuso la expulsión de los Jesuitas de España, el Real Colegio del Espíritu Santo se entregó a la Real Clerecía de San Marcos, con sede en la Iglesia de San Marcos. Posteriormente, la Real Clerecía de San Marcos entregó el edificio de los jesuitas (excepto el templo) a la Diócesis de Salamanca, que se encargo de instalar el Seminario de San Carlos. Desde entonces, el Real Colegio del Espíritu Santo recibe el nombre de 'La Clerecía', como denominación abreviada de su pertenencia a la Real Clerecía de San Marcos.
En el siglo XIX los estudios de Teología y Derecho Canónico fueron excluidos de la Universidad de Salamanca por los gobiernos liberales. En 1940 el papa Pío XII para restaurar las Facultadas excluidas confiere al antiguo Real Colegio del Espíritu Santo la categoría de Universidad Pontificia. Con el transcurso de los años se fueron añadiendo nuevas carreras que fueron llenando el edificio de la Clerecía. En la actualidad, la Universidad Pontificia tiene varios edificios en Salamanca y Madrid, además del Convento de San Esteban de la Orden de los Predicadores (Dominicos) de Salamanca donde se encuentra la Facultad de Teología y el Instituto Superior de Filosofía de Valladolid.
La Biblioteca de la Universidad Pontificia conserva ejemplares únicos, entre ellos, Summa Angelica (1496) en letra gótica de A. de Clavasio; Margarita Philosophica, cum additionibus novissimis ... (1517) impreso en letra gótica, con grabados, dibujos lineales de Johann Schott; Summa (1518) de San Antonio de Florencia; Apothegmatum Opus (1532) de Erasmo de Rotterdam, con numerosas notas al margen de Pedro Ciruelo; Lazarillo de Tormes (1587) de Milán, donado por José María Vargas-Zúñiga.
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